События разворачиваются спустя полтора десятилетия после того, как в Гилеаде прогремело восстание. Режим не рухнул, а, наоборот, окончательно зацементировался, став еще более душным и подозрительным. В центре истории оказывается Агнес Маккензи — дочь высокопоставленного офицера, которая выросла в этой среде и считает местный уклад единственно верным. Она учится в специальной школе под присмотром Тетки Лидии, где из девочек готовят будущих жен для элиты. Жизнь течет по строгому расписанию: бесконечные молитвы, уроки послушания и полная изоляция от внешнего мира. Все меняется, когда в их закрытый класс попадает новенькая по имени Дейзи. Она приехала из Канады, и ее поведение, манера говорить и даже то, как она смотрит на местных наставников, сильно выбивается из общей картины. Агнес поручают присматривать за гостьей, чтобы та быстрее усвоила правила, но эффект получается обратным.
Дейзи приносит с собой совершенно другой взгляд на привычные вещи, и это постепенно выбивает почву из-под ног Агнес. Между ними завязывается странная дружба, основанная на контрастах. Через мелкие детали, случайные вопросы о жизни по ту сторону границы и рассказы о свободе, Агнес начинает замечать трещины в системе, которую раньше считала безупречной. Оказывается, что за парадными фасадами домов и вежливыми поклонами скрывается много боли, а жестокость здесь — не случайность, а основа воспитания. Девушки пытаются найти свое место в этом механизме, но становится ясно, что остаться прежними у них не получится. Напряжение нарастает, когда они начинают понимать, что их встреча не была случайной, а Тетка Лидия ведет какую-то свою, гораздо более сложную игру, в которой подросткам отведены роли, о которых те даже не подозревают. Школьные будни превращаются в постоянное лавирование между необходимостью подчиняться и желанием разобраться, что же на самом деле происходит с их страной и их семьями.
